1628 wurde an diesem Platz das erste Instrument erbaut. Die sogenannte Heilig Geist Orgel besaß zunächst nur ein Manual und Pedal. Später wurde sie durch die Hoforgelbauer Egedacher erheblich vergrößert und umgebaut. Unter anderem wurde für das Hauptwerk eine neue Mixtur angefertigt. Es existiert keine vollständige Aufzeichnung der Dispositionen. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts ist bekannt, dass das Hauptwerk über folgende Register verfügte: Principal 8', Copel 8' (Holz), Octave 4', Quint major 3', Sup: Octav 2', Quint minor 1 1/3', Mixten 2fach. Im Pedal befand sich ein offener 16'. Die Besetzung des 2. Manuals ist nirgendwo verzeichnet. Interessat ist zudem ein Reparaturangebot Rochus Egedachers aus den 1750er-Jahren, in dem er die Anzahl der Ventile aller vier Kuppelorgeln angibt und später noch extram auf das Choralpositiv zu sprechen kommt. Daraus kann geschlossen werden, dass zwei der Kuppelorgeln tatsächlich entweder zwei Manuale oder die Orgeln aber aufgrund der komplizierten Aufstellung am Pfeiler mehrere Windladen in Manual und Pedal hatten.

1859 Abbruch der Orgel nebst Empore. Das metallene Pfeifenwerk der Heilig Geist wie der Hoforgel verkaufte man an einen Altmetallhändler, wie die Orgelbauer J. M. Mauracher, M. Mauracher und die Pfarre Saalfelden.

Im Dom kam es erst 1937 zum Bau einer Schwalbennestorgel mit zwei Freipfeifenprospekten am Platz der ehem. Heilig Geist und der Hoforgel. Das Pedalwerk und 2. Manual wurde hinter den Hochaltar gestellt. Diese Orgel war auch vom 1914 erbauten Hauptspieltisch aus spielbar, ebenfalls die Werke III., IV. und Pedal der Hauptorgel vom neuen Chororgelspieltisch.

1944 wurde die Orgel massiv beschädigt und abgebaut. Zunächst war 1945 von Joseph Messner ein identischer Wiederaufbau inklusive neuem Kuppelfernwerk geplant. Aufgrund der stockenden Bauarbeiten am Dom wurde das Thema erst 1956 wieder aufgegriffen. Die Denkmalpfelge stellte sich aber gegen ein in der Kuppel "auskragendes" Fernwerk, da dieses die Symmetrie beeinträchtigen würde. Ebenfalls lehnte man die Wiederherstellung der Schwalbennester von 1937 ab. 1959 stelle man die Chororgel daher geschlossen hinter dem Hochaltar auf. Die Orgelbaufirma Dreher & Reinisch führte die Arbeiten aus und listete zudem 1944 unzerstört geblieben Pfeifen des Hauptwerks auf, die 1959 ergänzt wurden (lt. Diözesanarchiv 1/87):

1. Manual, Hauptwerk C-g3 (1 Windlade mit 3 Registern von 1937, die 1944 aus dem Dom geborgen wurde und 1 neue Windlade mit 4 Registern von 1959)

Prinzipal 8' (C-Fs 1959, G-h° 1937, bzw. 1944 aus dem Dom geborgen, ab c1 1959)

Gedackt 8' (1959)

Salizional 8' (1959)

Oktav 4' (1959)

Rohrflöte 4' (1959)

Quinte 2 2/3' (1937, bzw. 1944 aus dem Dom geborgen)

Mixtur 4fach (1959)

2. Manual, Schwellwerk C-g3 (Windlade von 1937)

Hohlflöte 8' (C-H 1959, c°-h' 1937, ab c'' 1959)

Gemshorn (C-b° 1937, h°-d° 1959, ab ds° 1937)

Prinzipal 4' (C-H 1937, ab c° 1959)

Dulciana 4' (1937)

Nachthorn 2' (1937)

Sesquialter 2 2/3' + 1 3/5' (2 2/3' = 1937, 1 3/5' = 1937 aber E, Fs G, Gs A = 1959 ergänzt)

Scharf 3fach (1937)

Trompete 8' (1959, da das Register nach 1944 beschädigt und teilweise gestohlen wurde)

Pedal C-f1: (Windlade von 1937)

Subbass 16' (1937)

Oktavbass 8' (1937)

Gemshorn 8' (Transmission II)

Posaune 16' (1959 neue Becher)

1990/91 wurden die Vierungsemporen neu aufgebaut. Die Gehäuse sind Neuschöpfungen. Die heutige Hof- und die Heilig Geist Orgel sind als zeittypische Instrumente gänzlich neu erstellt worden. Die Orgel bestitzt einen Schwimmerbalg als Motorbalg und unter jeder Windlade zusätzliche großvolumige Schwimmer als Stoßbälge. Die Windcharakteristik ist entsprechend starr.